Около 140 лет назад в Киото появился разрушительный демон, известный как Нечестивый король. Его дыхание и даже оторванные части тела источали яд, убивая любое живое существо, с которым он вступал в контакт. После долгой и трудной битвы Фукаку, буддийский монах, смог победить его, вырезав ему сердце. Однако даже после его смерти глаза короля остались и обрели собственную жизнь. Чтобы предотвратить возвращение царя к жизни, Фукаку основал секту мио-дхарани (или виджая-дхарани) и разделил глаза царя на части, а затем запечатал их. Затем он передал эту обязанность своим потомкам. Примерно через 150 лет секта начала приходить в упадок.
Новый глава тацума сугуро решил сделать секту частью ордена истинного креста. Он отправил новое поколение учиться в академию и отдал один из глаз Нечестивого короля Мефисто. История этого сезона начинается через несколько дней после суда над Рином. Юкио и Шура получают задание задержать вора, укравшего глаз нечестивого короля, который был спрятан на территории академии. Обычная на первый взгляд миссия оборачивается катастрофой, и теперь они должны защитить второй глаз любой ценой, иначе нечестивый король может восстать! Сериал продолжает экранизацию оригинальной линии манги «Синий экзорцист», игнорируя концовку аниме «Синий экзорцист».